Perkinsus marinus (maladie « Dermo ») de l’huître

Catégorie

Catégorie 2 (au Canada et d’intérêt régional)

Noms courants et généralement admis de l’organisme ou de l’agent pathogène

Perkinsus marinus, maladie « dermo » ou perkinsose.

Nom scientifique ou classification taxonomique

Perkinsus marinus (=Dermocystidium marinum, = Labyrinthomyxa marina). À l’origine, le genre Perkinsus a été placé dans l’ordre des Perkinsida de la classe des Perkinsea dans le phylum Apicomplexa (Levine 1978). Toutefois, la structure conoïde des zoospores (voir la description ci-dessous) est incomplète, ce qui suggère que l’affinité avec les Apicomplexa est précaire (Villalba et al. 2004). Des analyses taxonomiques fondées sur les séquences nucléotidiques indiquent que Perkinsus pourrait ne pas appartenir au phylum Apicomplexa, mais serait plus proche des Dinoflagellida (Goggin et Barker 1993, Perkins 1996, Siddall et al. 1997, Reece et al. 1997b, Saldarriaga et al. 2003, Villalba et al. 2004, Algers et al. 2007, Garcia et al. 2008, Itoiz et al.et al.et al. 2022). Cette hypothèse a été soutenue par les affinités sérologiques de P. marinus avec certains dinoflagellés, notamment quelques espèces libres et parasitiques de Hematodinium de Nephrops norvegicus, Chionoecetes bairdi, Portunus pelagicus, Callinectes sapidus, Necora puber et un amphipode gammaridé non identifié (Bushek et al. 2002a, Algers et al. 2007). De plus, Teles-Grilo et al. (2007) ont indiqué que le caryotype moléculaire d’au moins une espèce de Perkinsus (c’est-à-dire Perkinsus olseni (= atlanticus)) révèle une organisation chromosomique semblable à celle des premières ramifications de la lignée des dinoflagellés, mais différente de celle de la plupart des dinoflagellés existants. Norén et al. (1999) ont proposé que les Perkinsidae, qui ont des caractéristiques communes à la fois avec les dinoflagellés et les apicomplexés, soient décrits en tant que taxon au même niveau que d’autres phylums d’alvéolés et que leur soit donné le nom de Perkinsozoa (Robledo et al. 2011, Mangot et al. 2011, Dungan and Reece 2020). De plus, à partir d’analyses moléculaires supplémentaires, Zhang et al. (2011a) ont soutenu l’affiliation du genre Perkinsus à une lignée indépendante (Perkinsozoa) placée entre le phylum Apicomplexa et le phylum Dinoflagellata. Nielsen et al. (2023) ont répertorié P. marinus comme appartenant au phylum Mysozoa et à la classe Perkinsidae.

Répartition géographique

Récemment, Perkinsus marinus a été détecté pour la première fois au Canada. Plus précisément, en novembre 2024, la présence de P. marinus a été confirmée dans des huîtres (Crassostrea virginica) provenant de Spence Cove (Nouveau-Brunswick) et de Merigomish (Nouvelle-Écosse), puis en juin 2025 dans la baie Notre Dame (Terre-Neuve-et-Labrador).

Outre la côte est du Canada, P. marinus a été signalé à l’est le long de la côte atlantique des États-Unis d’Amérique (É.-U.) du Maine à la Floride (Andrews 1988, 1996; Burreson et Ragone Calvo 1996; Ford 1996; Ford et Tripp 1996; Carnegie 2021), ainsi que le long de la côte du golfe du Mexique jusqu’à Campeche, sur la péninsule du Yucutan (Burreson et al. 1994a, Aguirre-Macedo et al. 2007, Gullian-Klanian et al. 2008, Yisreal et al. 2023) et sur la côte Pacifique du Mexique (Cáceres-Martínez et al. 2012), sur les côtés des Caraïbes et du Pacifique du canal de Panama (Pagenkopp Lohan et al. 2016, 2018 ; Yisreal et al. 2023), du nord-est et du sud du Brésil (da Silva et al. 2013, Leibowitz et al.et al.et al. 2019), de Hawaii (Kern et al. 1973) de la côte ouest de la Corée du Sud (Kim et al. 2024) et possiblement de la Grande Bretagne (Alderman and Gras 1969). La prévalence et l’intensité de l’infection varient selon le lieu et la saison (Craig et al. 1989, Crosby et Roberts 1990, Oliver et al. 1998b). Des foyers d’infection ont été observés dans l’ensemble de cette aire de répartition (Brousseau et al. 1998) et P. marinus représente une menace pour l’ostréiculture dans certaines zones (Ulrich et al. 2007). Les détails relatifs à cette large répartition de P. marinus suivent ci-dessous.

Perkinsus marinus a été identifié pour la première fois chez Crassostrea virginica de la côte du golfe du Mexique aux États-Unis et a été nommé Dermocystidium marinum (Mackin et al. 1950). Cependant, en 1949, la maladie associée aux mortalités de C. virginica à la fin de l’été dans la baie de Chesapeake a été reconnue comme un problème important pour les huîtres commerciales (Dungan 2020). Le service des Pêches du ministère des Ressources naturelles du Maryland (É.-U) surveille la prévalence, l’intensité et l’aire de répartition de P. marinus dans la baie de Chesapeake et a publié les résultats dans les Rapports Annuels d’Enquête d’Automne. L’extension de l’aire de répartition de la maladie aux États-Unis à la baie de la Delaware, au New Jersey et au cap Cod dans le Maine vers 1990, a été attribuée à des introductions répétées par plusieurs vecteurs et pendant de nombreuses années, auxquelles s’est ajoutée l’augmentation de la température de la surface de la mer, particulièrement en hiver (Ford 1996; Cook et al. 1998; Ford et al. 2000a, b; Karolus et al. 2000; Ford et Chintala 2006; Powell et al. 2008; Pecher et al. 2008; Carella et al. 2015; Guo and Ford 2016; King et al. 2019). Dans les lieux plus au nord, les températures de prolifération parasitaire (supérieures à 20 °C) sont généralement observées seulement de juin à septembre. Les hivers plus froids et les précipitations élevées connus depuis 2002 ont réduit la prévalence de l’infection dans certaines régions, mais comme P. marinus survit à des températures et des salinités basses, des conditions d’épizootie se reproduiront probablement en cas de nouvelle hausse des températures, comme le prévoient les modèles du changement climatique (Ford et Smolowitz 2007).

En 2007, P. marinus a été détecté dans des populations d’huîtres endémiques d’élevage (Crassostrea corteziensis) de l’État de Nayarit, sur la côte pacifique du Mexique, et ces infections ont été associées à des introductions non contrôlées de C. virginica dans la région (Cáceres-Martínez et al. 2008, 2010; Escobedo-Fregoso et al. 2013). Par la suite, Cáceres-Martínez et al. (2012) ont observé la présence de P. marinus dans des populations d’élevage ainsi que des populations naturelles de Saccostrea palmula dans quatre lagunes côtières de l’État de Sinaloa, sur la côte pacifique du Mexique. Enríquez-Espinoza et al. (2010) ont attribué les mortalités massives des Crassostrea gigas d’élevage dans le golfe de Californie (nord-ouest du Mexique) en juillet et en août 2006 à P. marinus ainsi qu’à des facteurs écologiques simultanés.

Perkinsus marinus ainsi que d’autres espèces de Perkinsus ont été détectés chez Crassostrea rhizophorae, Crassostrea gasar (= brasiliana) et l’espèce introduite au Brésil Crassostrea gigas (da Silva et al. 2012, 2013, 2014, Queiroga et al. 2015, Leibowitz et al. 2019). Plus précisément, da Silva et al. (2013) ont publié les premiers signalements de P. marinus en Amérique du Sud chez C. rhizophorae de l’estuaire du fleuve Paraíba, État de Paraíba, Brésil. Par la suite, da Silva et al. (2014) et Queiroga et al. (2015) ont signalé P. marinus chez C. gasar respectivement dans l’estuaire du Rio São Francisco, dans l’État de Sergipe, et dans l’estuaire de la rivière Mamanguape, dans l’État de Paraíba, dans le nord-est du Brésil. Leibowitz et al. (2019) ont ensuite détecté P. marinus par PCR chez Crassostrea sp. et chez Crassostrea gigas d’élevage de l’État de Santa Catarina, dans le sud du Brésil. L’identification spécifique de Perkinsus sp. infectant C. rhizophorae sur la côte de l’État de Bahia, au nord-est du Brésil (Brandão et al. 2013) et C. gasar dans l’estuaire de la rivière Mamanguape, dans l’État de Paraíba, au nord-est du Brésil (Queiroga et al. 2013) n’ont pas été signalés.

Perkinsus marinus a été introduit accidentellement à Pearl Harbor, Hawaï (Kern et al. 1973). Récemment, Kim et al. (2024) ont signalé et confirmé la présence de Perkinsus marinus associé à l’huître sauvage du Pacifique (Crassostrea gigas) collectée à Hongseong-gun (36° 31’ 43.5 N, 126° 28’ 40.2 » E), dans la province de Chungcheongnam-do, sur la côte ouest de la Corée. Un parasite de type Perkinsus a été signalé chez Crassostrea angulata importé du Portugal en Grande-Bretagne au printemps 1969 (Alderman et Gras 1969).

Aussi, un Perkinsus sp. avec 97 % d’homologie avec P. marinus (par une analyse BLAST du segment pare de 703 bases de la transcription interne (ITS) de l’ADN génomique) a été détectée chez l’huître Magallana bilineata du lac Pulicat, district de Thiruvallur, Tamil Nadu, sud- côte est de l’Inde (Uma et al. 2021).

La similarité des séquences d’espacement non interne du transcripteur d’ADN ribosomal (ADNr NTS) entre P. marinus isolé du Brésil (côtes nord-est et sud de l’Atlantique) et de la côte Pacifique du Mexique (en particulier les isolats de Pozo Chino et Boca de Camichin, État de Nayarit, Mexique) suggère que P. marinus a été introduit par le mouvement de bivalves (Caceres-Martinez et al. 2008, Escobedo-Fregoso et al. 2013, Leibowitz et al. 2019, Tan et al. 2023). Dans l’État de Santa Catarina, dans le sud du Brésil, des analyses moléculaires ont également été utilisées pour détecter P. marinus dans des cultures de C. gigas et des huîtres indigènes (Crassostrea sp.) à partir desquelles on pensait que C. gigas avait contracté l’infection (Leibowitz et al. 2019).

Espèces hôtes

Crassostrea virginica, Crassostrea corteziensis, Crassostrea rhizophorae, Crassostrea columbiensis, Saccostrea palmula, Striostrea prisamat et probablement Crassostrea gasar (= brasiliana) sont susceptibles aux infections. Crassostrea gigas et Crassostrea ariakensis (= rivularis) ont également été infectées après une exposition expérimentale et une exposition environnementale, mais ces deux espèces semblent plus résistantes à la maladie (Barber 1996; Chu 1996; Calvo et al. 1999; Calvo et al. 2001; Paynter et al. 2008; Kingsley-Smith et al. 2009; Engelsma et Hine 2009; Dungan et al. 2012). Toutefois, Schott et al. (2008) ont rapporté que pendant des essais expérimentaux sur le terrain, la prévalence de P. marinus était équivalente ou supérieure chez C. ariakensis à celle observée chez l’espèce indigène C. virginica. De plus, en laboratoire, C. ariakensis transmettait le parasite à l’huître C. virginica non infectée de façon efficiente. Crassostrea rhizophorae a également été infectée expérimentalement et semblait aussi sensible à l’infection que C. virginica, mais serait légèrement plus tolérante à des infections parasitaires plus importantes (Bushek et al. 2002c). Da Silva et al. (2013) ont détecté des infections naturelles de P. marinus sur plus de 70 % des C. rhizophorae du fleuve Paraíba (nord-est du Brésil). Cáceres-Martínez et al. (2008) ont montré une prévalence relativement faible des infections naturelles (inférieure à 6 %) sans mortalité connexe dans deux populations d’élevage de Crassostrea corteziensis de la côte pacifique mexicaine. Perkinsus marinus a également été observé dans une autre espèce d’huître indigène (Saccostrea palmula) dans un État mexicain situé plus au sud sur la côte pacifique, mais l’intensité légère à modérée de l’infection qui atteint 20 % des huîtres pourrait ne pas indiquer la sensibilité de cette espèce d’huîtres à la perkinsose (Cáceres-Martínez et al. 2012). Pagenkopp Lohan et al. (2016, 2018) et Yisrael et al. (2023) ont détecté l’ADN de P. marinus dans Crassostrea columbiensis et Striostrea prismatica collectés à Bahia Bique, sur la côte Pacifique du canal de Panama.

La vulnérabilité des palourdes Mya arenaria et Macoma balthica à l’infection a été montrée expérimentalement au moyen d’inoculations dans la cavité du manteau (Dungan et al. 2007, Dungan and Reece 2020). Coss et al. (2001) ont observé la présence d’ADN de P. marinus dans la palourde Macoma mitchelli. Cependant, les études réalisées au moyen d’analyses moléculaires sensibles et spécifiques de P. marinus sur les palourdes (n=452 de cinq espèces) sympatriques (cohabitant avec) des populations de C. virginica présentant des prévalences élevées de P. marinus (50 à 100 % des individus sont infectés) ont révélé la présence de P. marinus dans une seule palourde (Mya arenaria) (Reece et al. 2008, Dungan et al.et al.et al. 2008). Par ailleurs, Pecher et al. (2008) ont montré que la prévalence de P. marinus chez Mercenaria mercenaria était significativement inférieure à la prévalence chez C. virginica, ce qui indiquerait que M. mercenaria n’est pas un hôte optimal pour P. marinus. Les M. mercenaria d’élevage de la côte de la Floride dans le golfe du Mexique (É.-U.) se sont révélées négatives à l’infection à P. marinus au moyen de sondes à ADN (réaction en chaîne de la polymérase) spécifiques, mais de faibles taux d’infection ont été détectés par une analyse de Ray en milieu liquide au thioglycollate (RFTM) et par réaction en chaîne de la polymérase spécifique au genre (McCoy et al. 2007). Perkinsus marinus a également été observé chez l’escargot ectoparasite Boonea impressa, et le transfert de P. marinus à C. virginica a été démontré en laboratoire (White et al. 1987). Engelsma et al. (2023) ont publié une revue approfondie de la littérature sur les vecteurs et les réservoirs de certains agents pathogènes des mollusques, dont P. marinus. Nielsen et al. (2023) ont décrit les termes vecteur et réservoir en ce qui concerne les agents pathogènes des mollusques tels que P. marinus.

Crassostrea virginica peut aussi être infectée par d’autres espèces de Perkinsus, spécifiquement par P. chesapeaki (= andrewsi) (Coss et al. 2001, Reece et al. 2008, Pecher et al. 2008) et Kim et al. (2024) ont montré qu’au moins un isolat de P. chesapeaki provoquait de fortes réponses immunitaires in vitro et une forte mortalité chez C. virginica à des taux similaires à ceux induits par la souche la plus virulente de P. marinus qu’ils ont évaluée. De plus, deux autres espèces de Perkinsus (P. mediterraneus et P. beihaiensis) ont été observées chez d’autres espèces d’huîtres, dans les eaux européennes et asiatiques respectivement. Par ailleurs, des espèces de Perkinsus semblables ont été observées chez l’huître Saccostrea forskali cultivée en Thaïlande (Taveekijakarn et al. 2005) et chez au moins 34 espèces de mollusques (y compris les palourdes, l’ormeau et les pétoncles) des eaux tempérées chaudes aux eaux tropicales de l’Atlantique et de l’ouest du Pacifique et dans la mer Méditerranée, ainsi que chez 30 espèces de bivalves de la Grande barrière de corail et chez les huîtres perlières Pinctada maxima d’élevage du détroit de Torres, en Australie (Norton et al. 1993, Perkins 1996). Des moules, comme Mytilus edulis et Geukensia demissa, qui ne sont pas connues pour développer la perkinsose, contenaient une activité élevée anti-P. marinus dans leur hémolymphe (Anderson et Beaven 2001).

Impact sur l’hôte

L’endoparasite Perkinsus marinus a causé une mortalité massive de l’huître C. Virginica (dépassant 90 % dans certaines populations, avec des pertes économiques importantes associées) et est l’un des principaux facteurs nuisant à l’abondance et à la productivité de cette espèce à divers endroits de la côte Est et de la côte du golfe du Mexique aux États-Unis (Burreson et Ragone Calvo 1996, Ford 1996, Ray 1996, Powell et al. 2008, ICES 2011, King et al. 2019, Gaona-Hernández et al. 2025). Par exemple, la forte diminution de la production d’huîtres dans la partie de la baie de Chesapeake se trouvant au Maryland entre 1981 et 1988, période pendant laquelle les récoltes annuelles ont chuté jusqu’à 15 000 tonnes métriques à partir de 1986 (alors qu’elles fluctuaient autour de 80 000 tonnes métriques de 1910 à 1980) a été attribuée aux mortalités massives dues aux infections de P. marinus et Haplosporidium nelsoni, à la prédation et à de mauvaises pratiques de gestion (Héral et al. 1990, Goulletque et al. 1994). Carnegie et al. (2021) ont montré que l’émergence d’un phénotype unique et hypervirulent de P. marinus entre 1983 et 1990 était associée à l’augmentation de la prévalence et de l’intensité de cette maladie et de la mortalité associée. Carnegie (2021) a suggéré que le phénotype hypervirulent de P. marinus est hypothétiquement dû à une altération des modalités adaptatives de P. marinus due à l’introduction anthropique antérieure d’Haplosporidium nelson. En revanche, les déclins importants de la production de C. virginica dans cette région avant 1950 étaient probablement dus à la destruction mécanique de l’habitat et à la surpêche du stock, mais non à des maladies (Rothschild et al. 1994).

Carnegie et Burreson (2008) ont constaté que dans la partie de la baie de Chesapeake se trouvant en Virginie, les populations de C. Virginica restaient persistantes malgré l’infection par P. marinus et avaient une capacité de croissance en cas de gestion efficace du substrat et d’arrêt de la destruction des récifs. Dans la baie du Delaware, les populations de C. virginica, qui sont très sensibles à P. marinus, survivent dans des refuges du fond de la baie, probablement parce ce que les conditions du milieu inhibent l’infection (Pydeski et Bushek 2008). Gullian-Klanian et al. (2008) indiquent qu’au Mexique, aucune épizootie grave attribuée à P. marinus n’avait été signalée. Malgré des prévalences élevées (70 % en moyenne) dans le Lagon de Términos (dans le golfe du Mexique mexicain) pendant la saison sèche, l’intensité de l’infection y était généralement faible. Gullian-Klanian et al. (2008) ont suggéré que les apports d’eau douce associés à des concentrations élevées de nutriments pendant la saison des pluies et la saison des vents du nord avaient eu une influence fortement négative sur la prévalence de P. marinus (23 % et 7 %, respectivement) et influent aussi sur la physiologie des huîtres; ce stress saisonnier serait la cause de l’absence d’événement épizootique dans le lagon de Términos.

Le cycle vital de P. marinus comprend zoospores et trophozoïtes dans la colonne d’eau qui pénètrent dans la cavité palléale de l’huître lors de l’activité d’alimentation par filtration et qui sont ensuite dirigés par les branchies et les palpes labiaux vers la bouche. Cependant, des analyses de laboratoire ont démontré que tous les stades biologiques (trophozoïtes (mérontes, mérozoïtes ou aplanospores), trophozoïtes matures (chevalières), prézoosporanges (hypnospores) et zoospores biflagellées) de P. marinus étaient efficaces pour transmettre la maladie (Chu 1996, Algers et al. 2007, Soudant et al. 2008, Itoiz et al. 2022). Toutefois, les agrégats marins (petits amas de matière suspendus dans la colonne d’eau) contenant P. Marinus produisaient des intensités d’infection plus élevées que les P. marinus en suspension libre (Ralph et al. 2008); les organes palléaux (palpes labiaux) et la principale zone de rejet de pseudofèces dans le manteau étaient d’importants foyers infectieux tissulaires, lors du rejet de matière avant qu’elle n’atteigne la bouche (Winnicki et al. 2008, Allam et al. 2013). Pales Espinosa et al. (2013, 2014) suggèrent que le mucus du manteau de C. virginica joue un rôle important dans la pathogénie de P. marinus en augmentant la prolifération et l’infectiosité du parasite et en préparant P. marinus à surmonter les facteurs de défense avant l’invasion. Lau et al. (2018b) ont démontré que P. marinus est entré dans C. virginica dans les hémocytes muqueux qui ont migré à travers l’épithélium palléal jusqu’au système circulatoire.

Une fois dans la cavité palléale ou le tube digestif, les trophozoïtes présentant des ligands de surface pour la galectine de l’huître Crassostrea virginica (CvGal) (Tasumi et Vasta 2007) sont reconnus et phagocytés par les hémocytes qui ont des capacités de transmigration vers le milieu interne puis le système vasculaire. Les parasites restent dans les vésicules semblables à des vacuoles de phagocytose des hémocytes, où ils sont restent viables et se multiplient (tomonts, aussi appelés schizontes multinucléés). Lors de la désintégration des hémocytes infectés, les trophozoïtes libérés sont phagocytés par les hémocytes à proximité ou se multiplient de façon extracellulaire sous forme de tomonts, autant dans le milieu interne que dans la lumière du système vasculaire. Les hémocytes infectés en circulation migrent dans l’ensemble des tissus hôtes, où ils lysent et libèrent des trophozoïtes, ce qui provoque une infection systémique et éventuellement la mort de l’hôte. Les trophozoïtes sont libérés dans l’eau par les fèces et les pseudofèces chez l’huître vivante et, à sa mort, par les tissus infectés en décomposition (Bushek et al. 2002b). Gignoux-Wolfsohn et al. (2021) ont déterminé que :

• le nombre de P. marinus rejetés dans la colonne d’eau fluctue selon un cycle diurne,
• la température et la salinité agissent à différentes échelles de temps pour influencer l’abondance des parasites, et
• les huîtres vivantes infectées peuvent contribuer de manière substantielle à l’abondance de parasites transmissifs dans la colonne d’eau dans des conditions environnementales particulières.

Une fois qu’ils sont libérés dans la colonne d’eau, les trophozoïtes peuvent sporuler : la taille des trophozoïtes croît (prézoosporanges), ils développent un tube de relargage et, après plusieurs cycles de division (zoosporanges), libèrent des centaines de zoospores dans la colonne d’eau. La question de savoir si les zoospores se développent ou non en trophozoïtes en dehors de l’hôte n’est pas résolue (Robledo et al. 2011). Néanmoins, McCollough et al. (2007) ont signalé qu’une infection par P. marinus chez C. virginica avait été détectée à au moins 5 kilomètres de toute source connue d’huîtres infectées. Algers et al. (2007) suggèrent que les prézoosporanges (hypnospores) pourraient constituer une étape dormante dans le cycle de vie des Perkinsus spp. ce qui leur permet de supporter des conditions défavorables.

En plus d’être associées à des mortalités massives, les infections de P. marinus chez C. virginica peuvent provoquer des effets sublétaux ayant des conséquences indirectes sur la qualité des produits (valeur marchande) et le recrutement dans les gisements naturels (Soudant et al. 2008, Carnegie et Burreson (2008). Les effets de l’infection à P. marinus sur C. virginica vont d’une glande digestive à la couleur pâle, de diminutions de l’indice de condition, de perturbations de la gamétogénèse, d’une diminution des concentrations de protéines hémolymphatiques et de l’activité du lysozyme à une émaciation sévère, une tendance à bâiller, un rétrécissement du manteau se retirant du coté externe de la coquille, un retard de croissance et parfois à la présence de pus sous forme de poches (Ford et Tripp 1996, Dittman et al. 2001, Soudant et al. 2008). Il est possible d’estimer et d’expliquer l’incidence de P. marinus à différentes intensités d’infection sur le bilan énergétique de l’huître au moyen de l’acquisition d’énergie par la production et la respiration de P. marinus (Choi et al. 1989, Soudant et al.et al.et al. 2008). Ford et al. (1999) montrent que les répartitions de P. marinus chez les populations hôtes sont agrégées (par exemple une ou deux huîtres peuvent contenir plus de parasites que toutes les autres huîtres de l’échantillon). Remacha-Triviño et al. (2008) ont déterminé que le nombre total moyen de trophozoïtes dans huit huîtres C. virginica infectées naturellement était d’environ 11,5 millions de cellules, dont près de 97 % étaient des trophozoïtes matures (structures en bague à chaton), 2 % des trophozoïtes immatures (mérontes ou schizontes) et 1 % des amas de petits trophozoïtes immatures (tomonts ou mérozoïtes). Le pourcentage de trophozoïtes détectée dans les différents tissus était : intestin (30,1 %), tissu conjonctif vésiculaire (21,3 %), hémocytes (14,9 %), glande digestive (11,4 %), branchies (6,1 %), tissus conjonctifs (5,7 %), gonades (4,1 %), palpes (2,2 %), muscles (1,9 %), tissu conjonctif du manteau (0,8 %), péricarde (0,7 %), épithélium du manteau (0,1 %) et cœur (0,1 %) (Remacha-Triviño et al. 2008).

La prolifération du parasite cause une perturbation systémique du tissu conjonctif et des cellules épithéliales et est corrélée à des températures de l’eau élevées en été (supérieures à 20 °C) quand la pathogénicité et les mortalités connexes culminent. En Caroline du Sud, la prévalence et l’intensité de P. marinus chez C. virginica étaient maximales pendant les périodes de fraie, qui correspondent aussi aux températures les plus élevées (Burrell et al. 1984, Bobo et al. 1988). Toutefois, dans cette région, les relations entre la salinité, la température et le stade de développement gonadique de l’huître et l’infection à P. marinus n’ont pas été clairement établies (Burrell et al. 1984). En revanche, il a été montré que les différences de salinité affectaient la prévalence et l’intensité de P. marinus chez C. virginica dans la baie de Chesapeake (Paynter et al. 1993a, Dungan and Reece 2020). De plus, dans le centre de la région du nord du golfe du Mexique, l’intensité et la prévalence de l’infection étaient corrélées à la salinité (Mackin 1955, Soniat et al. 2012), mais pas à la température de l’eau (Soniat et Gauthier 1989, Gauthier et al. 1990). Les huîtres C. virginica infectées peuvent éliminer les parasites P. marinus viables dans les fèces et les pseudofèces à un taux corrélé à la fois à la charge corporelle de P. marinus et au temps de survie subséquent, ce qui peut être important dans les transmissions qui ont lieu avant que les infections ne soient létales. Cependant, dans une épizootie, l’excrétion de P. marinus par les fèces et les pseudofèces est relativement basse par rapport au nombre potentiellement libéré par les cadavres d’huîtres fortement infectées (Bushek et al. 2002b). Hoese (1964) ont indiqué que les escargots, les crabes et les poissons nécrophages qui se nourrissent des tissus d’huîtres mortes pourraient être des vecteurs de P. marinus après un transfert passif du parasite par le tube digestif de l’animal nécrophage. Dans l’ensemble, les observations sur le terrain et les études en laboratoire indiquent que la température et la salinité sont deux facteurs importants limitant la répartition et l’abondance de P. marinus chez C. virginica (Burreson et Ragone Calvo 1996, Chu 1999b, King et al. 2019).

Saunders et al. (1993) ont déterminé que le taux de croissance de P. Marinus chez C. Virginica dépendait de la densité de la population de P. marinus et que le parasite pouvait maîtriser son niveau de population, mais que cet équilibre délicat était susceptible d’être déstabilisé, ce qui provoque des épizooties. Certaines huîtres C. virginica survivent à la prolifération estivale du parasite, mais n’ont pas la capacité de reprendre leur croissance après la période de repos hivernale. Des mortalités atteignant 95 % ont été observées chez C. virginica lors du deuxième été après le transfert dans des zones d’enzootie. Bien que certains chercheurs aient constaté l’inhibition du développement gonadique et le déclin de l’efficacité de la reproduction chez les huîtres infectées (p. ex., Kennedy et al. 1995), Dittman et al. (2001) ont découvert que dans la baie du Delaware, les effets nocifs drastiques sur la reproduction prévus pendant le stade de gamétogénèse ne se sont pas produits au moment du frai, car la période de diminution des charges parasitaires coïncidait avec la maturation des gamètes. Cette observation a été confirmée chez les populations de C. virginica de la baie de Chesapeake par Carnegie et Burreson (2011a). Toutefois, des expériences réalisées en laboratoire par Chintala et al. (2002) ont montré une augmentation des taux d’infection chez les huîtres en cours de reproduction ou exposées à un stress causé par de faibles teneurs en oxygène.

Willson et Burnett (2000) n’ont pas observé de corrélation forte entre la consommation d’oxygène et l’intensité de l’infection à P. marinus à des températures de 25 ou de 35 °C. Cependant, Breitburg et al. (2011, 2015) et Keppel et al. (2015) ont constaté que le cycle diurne (24 h) de l’hypoxie d’une part augmentait l’acquisition et la progression d’infections à P. marinus, très probablement par une diminution des réponses immunitaires de l’huître, et d’autre part réduisait la libération de parasites aux stades infectieux, peut-être en raison de taux de filtration inférieurs qui entraînent une réduction de la production de fèces. Burrell et al. (2016) ont développé un système automatisé de surveillance et de contrôle pour les expériences sur l’hypoxie et le pH qu’ils ont testé sur C. virginica, conjointement à des infections à P. marinus.

Perkinsus marinus incorpore et modifie les lipides et synthétise les phospholipides thioglycolates de sources exogènes (hôte), et les nœuds métaboliques des trophozoïtes (mérontes) diffèrent de ceux des prézoosporanges (Chu et al. 1998, 1999; Lund et Chu 2002). Contrairement à d’autres parasites protistes, les trophozoïtes de P. marinus ont la capacité de synthétiser les acides gras essentiels à longue chaîne de novo (en particulier un acide gras insaturé, l’acide arachidonique 20:4(n-6) à partir de l’acétate) in vitro par la voie delta-8 (Chu et al. 2002, 2004). Venegas-Calerón et al. (2007) ont examiné la génétique du processus.

Il existe des preuves de l’existence de « souches » de P. marinus (Engelsma et Hine 2009). Par exemple, Bushek et Allen (1996b) ont également indiqué que les races/souches/clades de P. marinus varient en termes de virulence et de tolérance environnementale. La présence de différentes souches de P. marinus présentant des traits phénotypiques distincts a été confirmée par Yee et al. (2005) et Kim et al. (2024). En outre, Kim et al. (2025) ont confirmé que diverses souches de P. marinus variaient en termes de virulence, les souches induisant des réponses immunitaires plus importantes in vitro provoquant également des mortalités plus élevées chez les huîtres. L’analyse microsatellite des génotypes de P. marinus de Floride et du New Jersey ont indiqué une migration limitée des parasites entre des populations d’huîtres géographiquement proches (Thompson et al. 2008). Robledo et al. (1999) ont trouvé 2 souches de P. marinus qui différaient au niveau de 6 positions de nucléotides dans la région de l’espaceur non transcrit (NTS) du locus de l’ARNr. Reece et al. (2001a, b) ont détecté 12 génotypes composites différents de P. marinus, avec plus de 88 % des 76 isolats possédant l’un des trois génotypes prédominants, mais ils ont découvert qu’une seule huître peut être infectée par plusieurs souches. Gauthier et al. (2004) ont détecté des différences dans les glucides de surface par analyse cytométrique en flux de la liaison de la lectine dans au moins deux souches de P. marinus. Escobedo-Fregoso et al. (2013) ont utilisé une analyse de jonction de voisins pour révéler que la séquence de l’espaceur interne du transcripteur interne de l’ADN ribosomal (ADNr ITS) de P. marinus peut être divisée en deux clades principaux (A et B), dans lesquels la variante A est très similaire à P. marinus. du Texas et du Maryland, et la variante B est très similaire au P. marinus de Caroline du Nord et du Maryland (Tan et al. 2023).

Soudant et al. (2008, 2013) fournissent des descriptions claires et bien illustrées des mécanismes de défense des bivalves, y compris les réponses immunitaires spécifiques aux espèces de Perkinsus, et les mécanismes employés par le parasite pour échapper aux défenses de l’hôte. À noter que les changements signalés dans les paramètres cellulaires et humoraux ne sont pas toujours statistiquement significatifs et varient en fonction de différentes conditions. Ainsi, ils sont souvent difficiles à interpréter et parfois contradictoires entre les résultats publiés. Soudant et al. (2008) ont indiqué que l’explication commune concernant l’impact de l’infection par Perkinsus sur les paramètres humoraux et liés à la défense cellulaire est que divers facteurs environnementaux sur le terrain peuvent moduler la physiologie de l’hôte, y compris les réponses immunitaires, masquant ainsi le véritable impact du parasite sur le système immunitaire du bivalve. Néanmoins, P. marinus semble induire des réponses immunitaires spécifiques chez C. virginica (Soudant et al. 2008, 2013).

Voici des exemples d’interactions complexes entre C. virginica et P. marinus :

• Perkinsus marinus est un agent de stress sur son hôte comme l’indique la mesure biochimique du rapport taurine/glycine chez C. virginica (Soniat et Koenig 1982). L’infection a diminué les niveaux de taurine et de glycine d’environ 40 % et les niveaux d’acides aminés libres d’environ 33 %, altérant ainsi éventuellement les mécanismes de tolérance à la salinité de C. virginica (Paynter et al. 1993b, 1995).
• Bien que les hémocytes des huîtres C. virginica infectées présentent une plus grande chimiluminescence induite par le zymosane (Anderson et al. 1992, 1993, 1995), les trophozoïtes de P. marinus ne stimulent pas de réaction de chimiluminescence dans les hémocytes d’huître (Anderson 1999a). Cela signifierait que P. marinus pourrait supprimer ou piéger la production des dérivés réactifs de l’oxygène des hémocytes et ainsi éviter ce composant de la défense de l’hôte malgré la capacité des hémocytes de l’huître à reconnaître et à phagocyter P. marinus (Volety et Chu 1995, La Peyre et al. 1995b, Anderson 1996, 1999b, Schott et al. 2003a). Un des mécanismes pouvant être employés par P. marinus pour annuler la stimulation du métabolisme oxydatif par les hémocytes (réponse immunitaire à la flambée oxydative de l’hôte) après la phagocytose est la dismutation des radicaux superoxydes en oxygène moléculaire et en superoxyde dismutase (SOD) décrite par Asojo et al. (2006) et Fernández-Robledo et al. (2008a) dans P. marinus en tant que cofacteurs au fer PmSOD1 et PmSOD2. Des détails supplémentaires sur les activités enzymatiques antioxydantes ont été présentés par Soudant et al (2008) et Lin et al. (2011) qui ont signalé la protéine macrophage naturelle associée à la résistance (Nramp) de P. marinus qui intervient dans l’absorption du fer et éventuellement dans la pathogénicité du parasite.
• Des tests de provocation in vitro montrent que les hémocytes isolés de C. virginica peuvent tuer près de 50 % des P. marinus provenant d’isolats de culture (Volety et Fisher 2000). Cependant, P. marinus produit plusieurs protéines extracellulaires (PEC) in vitro et il a été établi que ces produits/protéines, particulièrement les protéases, ont une fonction importante in vivo pour l’installation de l’infection, les paramètres immunitaires de l’huître et la propagation du parasite (La Peyre et al. 1996; Garreis et al. 1996; La Peyre et Faisal 1997a; Volety et Chu 1997; La Peyre et Cooper 1998; Oliver et al. 1998a, 1999b, 2000; La Peyre et Volety 1999; Ottinger et al. 2001; Wright et al. 2002; Ahmed et al. 2003; Muñoz et al. 2003; Schott et Vasta 2003; Schott et al. 2003b; Jordan et Deaton 2005 ; Lau et al. 2018a). De plus, l’activité des protéines extracellulaires varie selon la température (Chu et al. 2003) et supprime l’activité vibriocide des hémocytes de l’huître qui élimine efficacement la bactérie Vibrio vulnificus, ce qui peut produire des conditions propices à une augmentation du nombre de vibrions dans les tissus de l’huître (Tall et al. 1999). Cependant, Bienlien et al. (2022) ont déterminé que P. marinus avait peu d’influence sur les niveaux d’espèces Vibrio pathogènes pour l’homme chez C. virginica.
• Robledo et al. (2004) ont identifié la séquence d’ADN complémentaire (ADNc) de la protéine homologue du macrophage associé à l’immunité naturelle du transporteur de cations divalents de P. marinus (PmNramp), qui pourrait être liée à la survie du parasite à la destruction intracellulaire par l’hôte.
• L’activité antimicrobienne contre P. marinus se produit dans l’hémolymphe (plasma) acellulaire des huîtres (Anderson et Beaven, 2000). Bien que les agglutinines sériques n’aient pas été associées à la résistance à P. marinus (Chintala et al. 1994), aux inhibiteurs de protéines de faible poids moléculaire (tels que l’inhibiteur de sérine protéase à liaison lente décrit par Xue et al. (2006)) et à une activité antiprotéolytique élevée dans l’hémolymphe de C. virginica et C. gigas pourrait jouer un rôle dans les mécanismes de défense de l’hôte de l’huître (Faisal 1998, 1999a, b ; Elsayed et Faisal 1999 ; Oliver et al. 1999a, 2000 ; Xue et al. 2006 ; Soudant et al.
• En utilisant à la fois la génomique fonctionnelle et des approches de gènes candidats pour étudier les mécanismes moléculaires sous-jacents aux réponses de C. virginica à une infection expérimentale par P. marinus, Gómez-Chiarri (2008) a utilisé une bibliothèque d’hybridation soustractive de suppression pour identifier plusieurs gènes régulés positivement.
• Yu et al. (2011) et He et al. (2012) ont indiqué que le polymorphisme du gène de l’inhibiteur de la sérine protéase (à cvSI-1) était associé à la résistance à P. marinus chez C. virginica.
• La production d’oxyde nitrique par les hémocytes d’huîtres s’est également avérée jouer un rôle dans la diminution de la charge parasitaire très tôt après l’infection (Villamil et al. 2007, Gómez-Chiarri 2008).
• Chu et La Peyre (1989) n’ont trouvé aucun lien entre le lysozyme de l’hémolymphe et la concentration en protéines et l’infection des huîtres par P. marinus. Cependant, à basse température et à faible salinité, C. virginica présentait des concentrations plasmatiques de lysozyme plus élevées, ce qui peut créer un environnement défavorable au développement du parasite et/ou affaiblir son activité (Chu 1998, Chu et Volety 1997a). La Peyre et al. (2010b) ont indiqué qu’in vitro, les diminutions les plus importantes de la viabilité de P. marinus se produisaient uniquement avec une combinaison de basse température et de faible salinité, ce qui indique qu’il existe clairement un effet synergique entre ces paramètres environnementaux sur le parasite.
• Le rôle (le cas échéant) des protéines de choc thermique dans la résistance au stress et aux maladies des huîtres nécessite des recherches plus approfondies (Brown et al. 1993, Tirard et al. 1995, Encomio et Chu 2005). Cependant, la réponse au choc thermique chez C. virginica n’a pas été affectée négativement par l’infection par P. marinus (Encomio et Chu 2007).
• Wang et coll. (2010) ont utilisé l’analyse par micropuce de l’expression génique chez C. virginica pour révéler une nouvelle combinaison de réponses de l’hôte aux antimicrobiens et au stress oxydatif 30 jours après la provocation avec P. marinus.

Dans l’ensemble, l’importance des outils moléculaires (par exemple, techniques génomiques, métabolomiques et protéomiques = outils -omiques) pour étudier les voies métaboliques en relation avec le cycle de vie, la prolifération et la virulence de P. marinus est de fournir des cibles potentielles pour des traitements médicamenteux spécifiques afin d’obtenir Perkinsus spp. libérer des huîtres à des fins de recherche ou de production en écloserie (Soudant et al. 2008, Soudant et Leite 2008) et pour accélérer la reproduction pour accroître la résistance de P. marinus tout en évitant les pièges des programmes de sélection traditionnels tels que la consanguinité (La Peyre et al.et al.et al. 2008c). Gómez-Chiarri et al. (2015) et Guo et Ford (2016) fournissent d’autres exemples d’application d’outils -omiques dans l’étude des processus pathologiques chez les mollusques bivalves marins.

Bushek et Allen (1996a) ont constaté que certaines sous-espèces de C. virginica résistaient à P. marinus et que les taux d’immunité naturelle correspondaient plus ou moins à la mesure dans laquelle les populations ancestrales ont été exposées au parasite. De plus, la sélection différentielle par P. marinus peut produire une divergence dans la structure de la population de C. virginica (Green-Beach et al. 2011). Sokolova et al. (2006) ont découvert deux marqueurs de polymorphisme des longueurs de fragments amplifiés chez l’huître C. virginica de Caroline du Nord (États-Unis), qui ont été associés à l’infection, et ont supposé l’existence de gènes ou de groupes de gènes qui déterminent directement ou indirectement les taux d’infection.

La modélisation des populations de C. virginica infectées qui a été réalisée par Hofmann et al. (1995) et Powell et al. (1996) ont montré que la nourriture à la disposition de l’hôte ainsi que la détermination des taux de croissance et de développement de l’hôte et du parasite par la salinité et la température sont des facteurs écologiques participant à la régulation de P. marinus. Crosby et Roberts (1990) et Audemard et al. (2006) ont confirmé que la température, la salinité et leurs interactions sont des facteurs écologiques influant considérablement sur la transmission et la pathogénicité de P. marinus chez C. virginica. Toutefois, d’autres facteurs écologiques et biologiques (p. ex. influences anthropiques, nutrition et croissance de l’hôte, frai et reproduction, âge, résistance, densité et répartition de l’huître, vecteurs de maladie) influent sur les taux de parasitisme observés sur le terrain (Craig et al. 1989, Soniat 1996). Par exemple :

• Ragone Calvo et al. (2003b) ont suggéré que la mortalité atypique de l’huître du début de l’été causée par Haplosporidium nelsoni, à une période où les infections à P. marinus sont légères, peut agir significativement de manière indirecte sur la dynamique de transmission de P. marinus.
• Une relation avec les changements de salinité causés par les cycles climatiques a été associée aux modifications de la prévalence et de l’intensité de la maladie (Soniat et al. 2006, 2009, 2012).
• Lenihan et al. (1999) et Volety et al. (2000) ont démontré que la profondeur sous le niveau moyen des basses eaux à laquelle se trouvent les huîtres dans les récifs influe sur la prévalence et l’intensité de l’infection ainsi que sur la mortalité des huîtres, les plus touchées étant celles qui se trouvent à la base du récif.
• Les modèles d’utilisation des terres (perturbations anthropiques) peuvent avoir une incidence sur la répartition de la maladie et l’exacerbation de la mortalité des huîtres (White et al. 1998, Bushek et al. 2000b, Power et al. 2006).

Les effets de la pollution d’origine humaine sur les interactions entre C. virginica et P. marinus ont également été examinés. Par exemple :

• Aux États-Unis, dans le golfe du Mexique, Wilson et al. (1990, 1992) ont constaté que la latitude, la teneur totale en hydrocarbures aromatiques pétroliers ainsi que l’utilisation agricole et industrielle des terres agissaient significativement sur la répartition du parasite. Ils en ont conclu que les activités industrielles et agricoles correspondraient à une prévalence et une intensité élevées de la maladie causée par P. marinus.
• L’exposition de l’huître à des polluants comme les agents cancérogènes chimiques N-nitrosodiéthylamine (DENA) et le tributylétain (TBT) amplifient la maladie causée par P. marinus (Winstead et Couch 1988 et Anderson et al. 1996, respectivement). Par exemple, en laboratoire, l’exposition de C. virginica au TBT pendant 2 mois suivie d’une inoculation avec P. marinus a entraîné une mortalité, une prévalence et une intensité d’infection plus élevées que dans le groupe témoin (Fisher et al. 1995).
• L’exposition de C. virginica à des sédiments contaminés (incluant HAP) sur le terrain et des fractions hydrosolubles liées pendant un mois environ en laboratoire ont significativement augmenté l’expression et la progression des infections latentes à P. marinus de façon proportionnelle à la dose administrée (Chu et Hale 1994, Chu 1999a).

Cependant, Burreson et Ragone Calvo (1996) allèguent que peu d’éléments viennent soutenir la perception courante selon laquelle la pollution est responsable de la hausse spectaculaire de l’abondance de P. marinus depuis 1985. l’évaluation de l’impact in vitro de plusieurs contaminants anthropiques courants sur la prolifération de P. marinus a déterminé que seul un herbicide (dont les ingrédients actifs sont 3,1 % d’acide 2,4-dichlorophénoxyacétique, 10,6 % de mécoprop et 1,3 % de dicamba, et imitent les hormones de croissance de plantes latifoliées pour stimuler excessivement la croissance de la plante et provoquer ainsi sa mort) avait des effets préjudiciables importants, mais uniquement s’il était appliqué à un taux supérieur aux recommandations du fabricant (Bushek et al. 2007). Foster et al. (2011) ont observé que le cuivre (CuCl2) réduit la croissance de P. marinus in vitro et diminue fortement les taux d’infection des hémocytes in vivo, probablement par des effets toxiques directs sur le parasite. Néanmoins, l’eutrophisation anthropique, la pollution et l’augmentation des températures sont autant de facteurs pouvant affaiblir le système immunitaire des organismes benthiques et conduire à une diminution de leur résistance aux protistes parasites tels que Perkinsus spp. (Morley 2010, Itoiz et al. 2022).

Crassostrea gigas et l’huître triploïde C. ariakensis sont moins vulnérables (mais pas totalement résistantes) à l’infection et à la maladie causées par P. marinus (Meyers et al. 1991; Calvo et al. 1999, 2000, 2001). En revanche, il est possible que C. gigas soit moins tolérante aux facteurs écologiques prédominants dans l’habitat habituel de C. virginica (Barber et Mann 1994, Chu 1996). La plus grande résistance de C. gigas à l’infection et à la maladie pourrait être attribuée à une hausse des activités cellulaires et humorales (y compris les inhibiteurs de protéase) qui pourraient dégrader le parasite plus efficacement ou à des concentrations de protéines plus faibles dans le plasma qui limiteraient la croissance du parasite (La Peyre et al. 1995a, Faisal et al.et al.et al. 1998, 1999b, Romestand et al. 2002, Goedken et al. 2005). Pales Espinosa et al. (2013) ont montré que la croissance de P. marinus était considérablement inhibée dans des cultures in vitro auxquelles avait été ajouté du mucus de cavité palléale de C. gigas, alors qu’elle était significativement accrue par l’ajout de mucus du manteau de C. virginica par rapport à des cultures enrichies d’autres extraits. De plus, des différences dans l’expression des gènes chez C. virginica et C. gigas confrontés à P. marinus ont été identifiées par hybridation soustractive de suppression (Tanguy et al. 2004). Les infections à un stade avancé observées chez l’huître C. ariakensis exposée à P. marinus en laboratoire suggèrent qu’il existerait un risque de mortalité de C. ariakensis si l’huître est placée dans des conditions stressantes, du moins en écloserie ou en laboratoire (Moss et al. 2006). Bien que les triploïdes stériles de C. virginica aient connu une croissance plus rapide et une mortalité cumulative inférieure à celle des diploïdes, les triploïdes étaient tout aussi sensibles à P. marinus (Barber et Mann 1991, Dégremont et al. 2012).

Techniques de diagnostic

Il est important de noter que bien que les méthodes non spécifiques - telles que la culture et l’histologie dans le milieu fluide thioglycolate de Ray (RFTM) (voir ci-dessous) - conviennent à la détection initiale de la perkinsose, elles ne constituent pas une option pour l’identification spécifique d’un isolat, quel que soit le cas l’origine géographique ou l’identité du hôte. De plus, à mesure que de plus en plus d’outils de diagnostic basés sur l’ADN sont développés et permettent la détection des parasites Perkinsus au niveau du genre, de l’espèce ou du type, ces outils doivent être testés, standardisés et validés pour leur exactitude, leur sensibilité et leur spécificité (Arzul et al. 2008). L’Organisation mondiale de la santé animale a indiqué qu’« un cas confirmé de P. marinus est un résultat positif par frottis d’hémolymphe, histologie ou culture fluide au thioglycolate combiné à un résultat positif par PCR ou ISH. Le séquençage de la région ITS est recommandé comme étape finale pour un diagnostic de confirmation. et a présenté les détails de ces procédures de diagnostic (OIE 2021).

Observations générales

Les huîtres infectées peuvent présenter une glande digestive de couleur pâle, des diminutions de l’indice de condition, une émaciation sévère, une tendance à bâiller, un rétrécissement du manteau se retirant du coté externe de la coquille, une diminution du développement gonadique ou un retard de croissance. Occasionnellement, des poches de pus se forment dans les tissus mous. Cáceres-Martínez et al. (2008) ont observé que l’infection chez C. corteziensis est associée à des signes généraux de faiblesse, de transparence et de rétraction du manteau. Cependant, les signes cliniques macroscopiques ne sont pas pathognomoniques de la perkinsose, y compris la « dermo-maladie » (ICES 2011).

Préparation humide

Corps sphérique contenant une vacuole excentrique dans les préparations d’huîtres moribondes. Étant donné que cette caractéristique morphologique est commune à plusieurs espèces de Perkinsus, il faut employer d’autres méthodes pour déterminer l’identité spécifique des organismes. Cheng et Manzi (1996) ont indiqué que P. marinus serait détectable dans l’hémolymphe des huîtres infectées après application de la technique par adhérence sur plastique (plus précisément, environ 1 millilitre d’hémolymphe a été placé au fond d’une boîte de Petri, incubé à 25 °C pendant 30 minutes, puis les cellules n’adhérant pas sont examinées pour y chercher les parasites). Cheng et Doughtery (1995) ont indiqué que la technique du « panoramique » était tout aussi efficace que la méthode d’échantillonnage de l’hémolymphe décrite par Gauthier et Fisher (1990) pour déterminer qualitativement l’infection de C. virginica par P. marinus. Des cultures à croissance exponentielle de P. marinus (voir ci-dessous) ont été colorées avec un colorant fluorescent vital (PKH-67) et surveillées pour déterminer leur absorption dans les hémocytes palliaux de C. virginica et leur migration transépithéliale dans les tissus du manteau et l’hémolymphe (Lau et al. 2018b).

Histologie

Étant donné que l’infection est généralement systémique, le tissu conjonctif de tous les organes peut abriter des trophozoïtes immatures (= schizontes, mérozoïtes ou aplanospores, de 2 à 3 µm de diamètre), des trophozoïtes matures (= étapes de la structure en bague à chaton ou schizontes matures, mérozoïtes, trophonts ou aplanospores, de 3 à 10 µm de diamètre, contenant chacun une grande vacuole excentrique [contenant possiblement un vacuoplaste] qui déplace le noyau vers la périphérie de la cellule) et des tomonts (=« rosettes », sporanges ou schizontes, de 4 à 15 µm de diamètre et contenant 2, 4, 8, 16 ou 32 trophozoïtes immatures en cours de développement). Plusieurs des parasites peuvent se trouver dans les hémocytes d’huître. La morphologie des trophozoïtes n’a pas de valeur taxonomique, car elle peut être influencée par l’hôte, le moment de l’année et la disponibilité de nutriments (Villalba et al. 2004). Par exemple, Carnegie et Burreson (2011b) ont montré que depuis 1986, les grands trophozoïtes de P. marinus à des intensités d’infection relativement basses chez l’huître C. virginica dans la baie de Chesapeake ont été remplacés par des cellules parasitaires très petites et abondantes. De plus, Carnegie et al. (2021) ont indiqué que les changements phénotypiques survenus chez P. marinus entre 1983 et 1990 comprenaient un raccourcissement du cycle de vie du parasite et un déplacement du tropisme des tissus conjonctifs plus profonds vers les épithéliums digestifs.

L’histopathologie des infections sévères chez C. corteziensis, ainsi que chez d’autres huîtres vulnérables, consiste en une infiltration invasive générale des hémocytes, comprenant une phagocytose des stades parasitaires, qui ont été disséminés dans le tissu conjonctif entourant l’épithélium de la glande digestive, la gonade et le manteau avec la présence de quelques cellules brunes (Cáceres-Martínez et al. 2008). Dungan et Reese (2020) ont publié une image qui illustre clairement l’histopathologie associée à une infection sévère de P. marinus (voir Figure 1).

Dungan (2020) a publié plusieurs images qui présentent clairement l’histopathologie associée à l’infection à P. marinus dans les tissus des huîtres.

Des tests immunologiques histologiques ont également été développés. Cependant, ni les anticorps polyclonaux ni monoclonaux ne se sont développés contre Perkinsus sp. les immunogènes sont spécifiques à l’espèce de parasite (Dungan et Reece 2020).

Microscopie électronique

L’ultrastructure de la zoospore est une caractéristique marquée de toutes les espèces de Perkinsus. Pour P. marinus, les zoospores ont été produites par le transfert de prézoosporange du milieu liquide au thioglycollate (voir les cultures ci-dessous) dans de l’eau de mer où il se développe en zoosporange qui produit des centaines de zoospores biflagellées motiles. Le flagelle antérieur présente des fibrilles très fines (mastigonèmes) et des structures en forme d’éperon; le flagelle postérieur est glabre. La zoospore contient un complexe apical comprenant un conoïde, des microtubules sous-pelliculaires, des rhoptries, des micronèmes rectilignes et des micronèmes associés au conoïde. l’extrémité antérieure de la zoospore comprend aussi de grandes vacuoles (pour une description détaillée de l’ultrastructure et des illustrations des zoospores veuillez consulter Perkins 1976b et Perkins 1996). Algers et al. (2007) ont affirmé que la morphologie ultrastructurale des zoospores pourrait ne pas être un outil de diagnostic approprié car Colpodella, un flagellé prédateur pas étroitement apparenté à Perkinsus, a une ultrastructure identique à celle des zoospores de Perkinsus.

Perkins (1969) décrit l’ultrastructure des stades végétatifs observés sur l’hôte C. virginica. Sunila et al. (2001) ont décrit les caractéristiques ultrastructurales des stades végétatifs de P. marinus (trophozoïtes [= trophonts] et tomonts [= schizontes]) à partir de cultures de propagation in vitro et les zoosporanges isolés de l’hémolymphe de C. virginica, agrandis en milieu liquide au thioglycollate (voir la description ci-dessous) et reproduits en zoospores dans un milieu liquide DMEM (milieu minimum essentiel d’Eagle modifié par Dulbecco)-Ham F12 auquel ont été ajoutés 3 % de sérum fœtal de veau et des antibiotiques. Fernández-Robledo et al. (2008a) ont montré que la superoxyde dismutase 2 de P. marinus (PmSOD2) se trouve dans les compartiments sous-cellulaires ressemblant à des vésicules à membrane unique qui fusionnent ou libèrent leur contenu dans un compartiment plus grand à double membrane. Aucune différence morphologique spécifique n’a été identifiée lors des examens ultrastructuraux de Perkinsus spp. parce que toutes les caractéristiques observées chez chaque espèce étaient cohérentes avec celles des autres espèces de Perkinsus décrites à partir des différents mollusques examinés (Garcia et al. 2008).

Essai immunologique

Des anticorps polyclonaux reconnaissant seulement les prézoosporanges (= hypnospores) de P. marinus (Choi et al. 1991), d’autres se liant à la plupart des stades biologiques de nombreuses espèces de Perkinsus, mais pas toutes, ainsi que d’autres dinoflagellés parasites et des anticorps monoclonaux qui reconnaissent les épitopes propres aux prézoosporanges ont été produits (Dungan et Roberson 1993, Bushek et al. 2002a). d’autres anticorps monoclonaux produits par Romestand et al. (2001) ont détecté des trophozoïtes de P. marinus et leurs lysats protéiques ainsi que des trophozoïtes de Perkinsus olseni (= atlanticus) des palourdes européennes (Ruditapes decussatus). Des essais immunologiques ont été appliqués avec succès à différents échantillons du milieu et à des systèmes expérimentaux in vitro (Dungan 1997). Des anticorps polyclonaux produits contre les protéines extracellulaires purifiées de P. marinus prélevées dans un milieu de culture défini ont servi à produire un test immunoenzymatique ELISA qui soit comparable aux essais en milieu liquide au thioglycollate de Ray (RFTM), comme il est décrit ci-dessous (Kaattari et al. 1997, Dungan et Hamilton 1997, Ottinger et al. 2001). Dungan et Reece (2020) ont détaillé les procédures de détection des sécrétions extracellulaires de P. marinus dans les homogénats de tissus à l’aide de l’ELISA de capture décrit par Ottinger et al. (2001). Remacha-Triviño et al. (2008) ont employé des méthodes stéréologiques (soit une série de procédures mathématiques solides visant à quantifier les propriétés géométriques des objets cibles sans hypothèses sur les caractéristiques inhérentes de ces objets) et l’immunohistochimie (au moyen d’immunoglobuline G de lapin anti-P. marinus de Dungan et Roberson [1993]) pour quantifier et déterminer la distribution tissulaire de P. marinus chez C. virginica. Hanrio et al. (2021) ont fourni une revue qui résume les connaissances actuelles, dans le but de contribuer au développement futur d’anticorps et de tests immunologiques spécifiques à l’espèce Perkinsus.

Sondes à ADN

Le gène l’ARN de la petite sous-unité ribosomique (« SSU rDNA », comprenant au moins 1 793 nucléotides) a été séquencé par réaction en chaîne de la polymérase (PCR) et clonage moléculaire. Des essais de PCR spécifique et sensible semi-quantitative, quantitative et compétitive, y compris de PCR multiplexe (amplification simultanée de deux ou plusieurs pathogènes dans une même réaction), et des essais de PCR en temps réel ont été conçus pour : 1) évaluer l’intensité (y compris la quantification) de P. marinus chez les huîtres, 2) déterminer la prévalence de l’infection dans les populations d’huître, 3) surveiller les populations d’huître en hibernation, 4) certifier que le naissain d’huître est exempt de maladies, 5) élucider les mécanismes d’infection, 6) évaluer la présence du parasite dans les plans d’eau et les espèces invertébrées, 7) différencier les diverses espèces et haplotypes de Perkinsus et 8) indiquant la source de P. marinus après détection dans une nouvelle localité (Marsh et al. 1995; Vasta et al. 1997; Penna et al. 1999, 2001; Yarnall et al. 2000; Burreson 2000a; Russell et al. 2000, 2004; Audemard et al. 2004, 2006; Pecher et al. 2008; Garcia et al. 2008; Dungan and Reece 2020; Aranguren and Figueras 2016; Pagenkopp Lohan et al.et al.et al. 2016, 2018; Tan et al. 2023).

Robledo et al. (1998), Yarnall et al. (2000) et Gauthier et al. (2006) ont décrit plusieurs essais de PCR visant à détecter P. marinus, qui se sont révélés plus sensibles que les essais milieu liquide au thioglycollate de Ray (RFTM) (voir la description ci-dessous). Elandalloussi et al. (2004) ont mis au point une technique PCR-ELISA qui combine la spécificité de la PCR et la sensibilité de ELISA. Cette technique s’est montrée capable de quantifier et d’identifier les espèces de Perkinsus permettant d’augmenter la limite de détection de 100 fois par rapport aux techniques PCR conventionnelles. Villalba (2008) a indiqué que la sensibilité du test PCR peut être augmentée en homogénéisant le corps entier au lieu d’un morceau de tissu. Puisque les tests PCR ciblent l’ADN génomique du pathogène, ils ne confirment pas la présence de cellules pathogènes vivantes, de lésions actives ou d’une infection et doivent être validés par rapport à d’autres techniques telles que l’histologie afin d’en déterminer la fiabilité (Aranguren et Figueras 2016, Dungan et Reece 2020).

La variation génétique entre espèces et au sein d’une même espèce de Perkinsus a permis de concevoir des méthodes de diagnostic moléculaire ciblant le genre ou une espèce (Reece et al. 2001a, b). Par exemple, Abollo et al. (2006) ont démontré que, en combinant une amplification spécifique de la région de l’espaceur interne transcrit (internal transcribed spacer - ITS) de l’ARN ribosomique suivie par l’utilisation de deux enzymes de restriction, on peut différencier quatre espèces différentes de Perkinsus (c’est-à-dire, P. marinus et P. chesapeaki sont différenciés par l’utilisation d’une enzyme de restriction (RsaI) et P. olseni et P. mediterraneus par l’utilisation de RsaI suivie de HinfI). Toutefois, avant de recommander l’analyse moléculaire (p. ex., la PCR) comme méthode privilégiée de diagnostic de la maladie, il faut approfondir les recherches de façon à valider les différents essais de diagnostic moléculaire et les comparer aux techniques de diagnostic classiques (Burreson 2000a, b; Reece et Burreson 2004; Villalba et al. 2004; Garcia et al. 2008).

Apparemment, l’essai de PCR quantitative (qPCR) en temps réel conçu et validé par De Faveri et al. (2009) était corrélé à la méthode de détection classiques (test en milieu liquide au thioglycollate de Ray RFTM) sans amplification de l’ADN de Perkinsus chesapeaki ou de Perkinsus olseni. Piesz et al. (2022) ont utilisé ce test et en ont développé deux autres pour la détection simultanée (qPCR multiplex) de trois pathogènes de C. virginica, P. marinus, Haplosporidium nelsoni et H. costale. La technique LAMP d’amplification isotherme induite par boucle a été utilisée pour cibler la région de l’espaceur transcrit interne 2 (ITS2) conservé du gène de la petite sous-unité de l’ARNr de Perkinsus spp. (Feng et al. 2013). Bien qu’il semble que cet essai LAMP ait été validé au moyen d’échantillons de palourdes prélevés dans les zones côtières de la Chine orientale, connues pour être infectées par Perkinsus olseni, Feng et al. (2013) ont également affirmé avoir détecté P. marinus sur des huîtres importées d’Australie où la présence du parasite n’est pas attestée d’après le Manuel des tests de diagnostic pour les animaux aquatiques de l’Organisation mondiale de la santé animale (OIE) 2013 et la « National List of Reportable Diseases of Aquatic Animals 2011 australienne » (Liste nationale des maladies d’animaux aquatiques à déclaration obligatoire).

Les données de séquence moléculaire jouent un rôle croissant dans l’identification des espèces de Perkinsus, et il faut donc disposer de données de séquence d’ADN adéquates sur les locus ciblés d’une même espèce et des espèces apparentées provenant d’une zone géographique étendue, afin de mettre au point des outils de diagnostic moléculaire fiables, précis et sensibles (Villalba et al. 2004). La différence de 13 % de l’espaceur transcrit interne 1 (ITS1) plus l’espaceur transcrit interne 2 (ITS2) de l’ADNr de la petite sous-unité entre P. marinus et 4 autres isolats de Perkinsus (P. olseni (= atlanticus) provenant de palourdes du Portugal, P. olseni provenant de Anadara trapezia, isolats de Perkinsus sp. provenant de Chamidae et d’arche granuleuse australiennes) constitue une forte indication que le parasite P. marinus de C. virginica est une espèce distincte. Cependant, Brown et al. (2004) ont découvert 14 positions nucléotidiques polymorphiques dans la région de l’espaceur transcrit interne (8 dans ITS1 et 6 dans ITS2) et 12 isolats de P. marinus provenant de la côte atlantique et de la côte américaine du golfe du Mexique et ils ont indiqué l’importance de déterminer la variation génétique de chaque locus avant d’établir un diagnostic moléculaire fondé sur l’analyse de séquences. l’emploi d’une réaction en chaîne de la polymérase pour amplifier jusqu’à six des locus polymorphiques de l’ADN génomique de parasites P. marinus de culture a indiqué que les P. marinus in vitro sont diploïdes et que les huîtres peuvent être infectées par plusieurs souches du parasite (Reece et al. 1997a, c, 1999). Le gène codant pour la protéase à sérine de P. marinus est variable et peut être corrélé à sa virulence ou sa pathogénicité (Brown et Reece 2000, 2001, 2003). Des séquences alléliques ont été identifiées dans des isolats provenant de sites éloignés géographiquement. Toutefois, les fréquences alléliques et génotypiques différaient significativement entre les isolats provenant des régions nord-est et sud-est des côtes américaines de l’Atlantique et du golfe du Mexique (Reece et al. 1999). Les amorces ciblant l’espaceur non-transcrit (NTS), région présentant une variation interspécifique élevée, ont montré une spécificité marquée des espèces (Robledo et al. 1998), bien que des variations intraspécifiques aient été détectées et que la prévalence des deux types décrits variait selon l’origine géographique des échantillons (Robledo et al. 1999). Cependant, comme les variations intraspécifiques dans la région du NTS n’ont pas été évaluées de manière générale, ce qui provoque un risque de faux négatifs résultant du polymorphisme inhérent à une espèce si les amorces de la PCR ne se lient pas à la séquence cible de toutes les souches de l’espèce en question (Villalba et al. 2004).

À partir de l’évaluation à haute résolution de marqueurs microsatellites et d’allèles amplifiés directement à partir d’ADN génomique d’huître infectée, Thompson et al. (2011) ont suggéré que P. marinus emploie plusieurs modes de reproduction et qu’à court terme, la sélection agit sur des lignées de parasites indépendantes plutôt que sur des locus spécifiques dans une population cohésive et propice aux croisements. Il reste que la diversité génotypique est l’héritage de l’évolution du sexe chez P. marinus. Les mouvements anthropiques des huîtres infectées pourraient augmenter les occasions de croisement éloigné, ce qui est susceptible d’accélérer l’évolution du parasite (Thompson et al. 2011). d’autres composants du génome de P. marinus ont été décrits, mais à ce jour, aucun n’a été développé en tant que test de diagnostique (Stelter et al. 2007; Fernández-Robledo et al. 2008b; Matsuzaki et al. 2008; Joseph et al. 2010; Zhang et al. 2011 a, b; Hearne et Pitula 2011; Robledo et al. 2011).

Certaines séquences génétiques ont été utilisées comme sondes pour des tests d’hybridation in situ (ISH) (Reece et al. 2008, Dungan et Reece 2020). Des sondes chromatiques (ADN marqué à la digoxigénine) et fluorescentes (sondes marquées au fluorochrome) ont été utilisées comme décrit et illustré par Dungan et Reece (2020). Outre les tests immunologiques histologiques, les tests ISH peuvent être utilisés pour visualiser P. marinus dans des coupes de tissus d’huîtres présentant de faibles niveaux d’infection (Dungan et Reece 2020).

Nielsen et al. (2023) ont indiqué que, du point de vue du groupe d’experts sur la santé et le bien-être des animaux (AHAW) de l’Autorité européenne de sécurité des aliments (EFSA), P. marinus peut être correctement identifié par les méthodes moléculaires suivantes, seules ou en combinaison avec d’autres méthodes :

• PCR combinée au séquençage d’un long fragment (fragment de 3,2 kb de l’ADN de P. marinus) (Marsh et al. 1995),
• PCR combinée au séquençage de fragments ciblant le fragment ITS (Robledo et al. 1999, da Silva et al. 2014, Escobedo-Fregoso et al. 2017) ou le gène LSU (Reece et al. 2008) ou PCR-RFLP (Abollo et al. 2006),
• par visualisation à l’aide de l’ISH (Reece et al. 2008).

Culture

Examiner les tissus de prézoosporanges bleu-noir (= hypnospores, généralement de 30-80 µm de diamètre, mais des extrêmes caractérisés par un diamètre de 480 µm ont été observés), après une incubation dans un milieu liquide au thioglycollate (FTM) enrichi selon la méthode de Ray (1966) pendant 7 jours environ, suivie d’une coloration à la solution iodée de Lugol, (consultez Ray 1966, Choi et al. 1989, Fisher et Oliver 1996, Kim et al. 2006, Dungan and Reece 2020 et Dungan et Bushek 2015, pour en savoir plus sur cette technique). Cette procédure de diagnostic est souvent appelée test au thioglycollate de Ray (ou technique, ou FTM de Ray, ou RFTM). Voir Nickens et al. (2002) et La Peyre et al. (2003) pour une formulation alternative (ARFTM). Il convient de noter que Dungan et Reece (2020) ont considéré RFTM et ARFTM comme équivalents et synonymes.

Bien que ce ne soit pas à proprement parler un bouillon de culture, cette procédure (RFTM et ARFTM) est utilisée dans la détection et le diagnostic de nombreuses espèces de Perkinsus, mais elle peut aussi détecter d’autres organismes (Villalba et al. 2004, Engelsma et Hine 2009, ICES 2011). Ce test in vitro est mieux décrit comme l’agrandissement non prolifératif in vitro, l’épaississement de la paroi cellulaire et la coloration bleu-noir à l’iode des trophozoïtes hypertrophiés (prézoosporanges, hypnospores) après incubation dans le RFTM (Dungan et Bushek 2015). Les tissus d’huître utilisés dans les tests menés dans le cadre des évaluations et de la surveillance du parasite indiquent généralement une tendance saisonnière identique, mais le choix du tissu est important selon l’exactitude requise en cas d’évaluation de la charge corporelle du parasite (Bushek et al. 1994, Oliver et al. 1998b, Dungan et Reece 2020). Des méthodes permettant d’améliorer la détermination de l’intensité de l’infection (charge parasitaire dans toute l’huître) décrite par Fisher et Oliver (1996) ont été proposées par Coates et al. (1999). Plus précisément, le dosage de la charge corporelle totale implique l’incubation de tissus individuels ou de l’huître entière dans du RFTM, puis le lavage avec du NaOH pour dissoudre les tissus de l’hôte. Bien que ce test soit plus sensible et plus précis, il est également plus coûteux et requiert plus de temps (ICES 2011).

Le test de Ray en milieu liquide au thioglycollate (RFTM) a servi à :

• quantifier l’intensité de l’infection sans sacrifier l’huître, en déterminant le nombre de parasites dans un échantillon d’hémolymphe (Gauthier et Fisher 1990; Nickens et al. 2000b, 2002),
• détecter et quantifier le P. marinus planctonique dans des échantillons d’eau prélevés dans le milieu (Ellin et Bushek 1999, 2000b, 2006). Cependant, il faudra choisir d’autres méthodes pour déterminer l’identité spécifique des organismes dans les échantillons d’eau qui se coloreraient par une solution iodée de Lugol suite à une incubation en milieu FTM.

Villalba (2008) a également indiqué que la pertinence du RFTM pour surveiller les populations de bivalves pour Perkinsus spp. dépend de l’objectif de l’étude car le RFTM ne permet pas de faire la distinction entre les Perkinsus spp. et peut donner des résultats faussement positifs. Néanmoins, la RFTM a été préférée à l’histologie pour la détection de P. marinus dans les études de surveillance de bivalves sentinelles menées de 1995 à 1998 par la National Oceanic and Atmospheric Administration des États-Unis (Kim et Powell 2006).

Audemard et al. (2008) ont indiqué que l’ADN de P. marinus serait amplifiable à partir d’échantillons traités en milieu liquide par RFTM et colorés par une solution iodée de Lugol. Il est ainsi possible de déterminer l’identité de l’espèce Perkinsus dans un test RFTM tout en ayant l’avantage de conserver les échantillons positifs dans de l’éthanol à 95 % pour les opérations ultérieures d’amplification et de séquençage de l’ADN ou pour les remettre à un laboratoire pouvant appliquer les techniques d’identification moléculaire (Audemard et al. 2008). Dungan et Reece (2020) ont indiqué que de fortes corrélations ont été rapportées entre les prévalences d’échantillons et les intensités d’infection d’huîtres individuelles qui ont été analysées en parallèle avec des tests RFTM et plusieurs tests PCR.

Contrairement aux applications diagnostiques de la RFTM, le développement de cultures in vitro de Perkinsus spp. a facilité l’idéation de la recherche nécessaire à la compréhension de la biologie, y compris la physiologie et la biochimie du parasite, de sa pathogénicité et de son impact sur l’hôte (Soudant et al. 2008). Les méthodes de propagation in vitro des stades histozoïques de P. marinus ont été décrites par Kleinschuster et Swink (1993), La Peyre et al. (1993), Gauthier et Vasta (1993, 1995), La Peyre et Faisal (1995a, 1995b, 1996, 1997b). La Peyre (1996) et Soudant et Chu (2001). La Peyre et Chu (1994) ont décrit une procédure simple d’isolation des trophozoïtes de P. marinus (mérozoïtes) d’huîtres C. virginica gravement infectées. De même, des prézoosporanges (hypnospores) provenant de tissus infectés préalablement incubés par RFTM ont été utilisés pour initier des cultures de P. marinus. Des isolats de culture cryoconservés ont été déposés et sont disponibles à l’American Type Culture collection (ATTC, Rockville, MD, USA) et des cultures clonales ont été développées (Soudant et al. 2008). Cold et al. (2016) ont décrit une méthode d’ensemencement de Perkinsus spp. sur gélose qui permettait la propagation des trophozoïtes par fission binaire et par schizogonie. Les colonies de P. marinus étaient visibles à l’œil nu 17 jours après l’ensemencement et l’incubation à 26-28 °C (Cold et al. 2016).

La culture in vitro du parasite a permis de mieux connaître sa biologie de P. marinus, comme indiqué dans les exemples suivants :

• Krantz (1994) a utilisé des cultures in vitro pour mettre à l’épreuve l’activité inhibitrice de produits chimiques et pour sélectionner des éventuels agents chimiothérapeutiques.
• Perkinsus marinus cultivés en milieu nutritif étaient sensibles à une faible salinité et le taux de mortalité augmentait quand la salinité chutait sous 12 parties pour mille ou ppm (Burreson et al. 1994b).
• La Peyre et Faisal (1997b) ont décrit un milieu de culture chimiquement défini exempt de protéines et ont proposé que ce milieu soit adapté à l’étude des protéines de P. marinus, à la production d’antigènes pour la production d’anticorps et au criblage d’agents chimiothérapeutiques.
• En cultivant P. marinus dans des milieux à osmolarité différente (de 168 à 737 mOsm, soit de 6,5 de 27,0 ppm), O’Farrell et al. (2000) ont déterminé que la taille des stades végétatifs de P. marinus variait selon l’osmolarité et que les cellules cultivées à une faible osmolarité résistaient au stress hypoosmotique (56 mOsm - 2,5 ppm avec 41 % de mortalité) et hyperosmotique (672 mOsm - 24,7 ppm). Toutefois, dans les cellules cultivées à une osmolarité élevée, une mortalité de 100 % était constatée après leur transfert dans de l’eau de mer artificielle hypoosmotique. De plus, La Peyre et al. (2006) ont observé que la viabilité de P. marinus était réduite à 7 ppm, et même après son acclimatation.
• Lund et al. (2004) ont constaté que dans les milieux de culture, P. marinus ne montrait pas d’effets significatifs a des salinités d’environ 14, 20 et 28 ppm. Toutfois, la température avait une incidence significative sur la prolifération cellulaire, la teneur en acides gras et les taux de synthèse des acides gras (c.-à-d., les taux de synthèse des acides gras doublaient approximativement à chaque tranche d’augmentation de 10 °C). Outre la prolifération cellulaire, il a été démontré que la température affectait la viabilité, la virulence et d’autres activités métaboliques (Dungan et Hamilton 1995, Gauthier et Vasta 1995, Volety et Chu 1977, Chu et al. 2003, Soudant et al. 2005).
• Soudant et al. (2005) ont utilisé un test de cytométrie en flux sur P. marinus cultivé à différentes phases de croissance après l’avoir soumis à une procédure de double coloration de SYBRgreen et d’iodure de propidium pour tester la viabilité et les paramètres morphologiques sous différents traitements de chocs de chaleur et de froid.
• Ford et Chintala (2006) ont utilisé des données produites in vitro pour tester l’hypothèse selon laquelle l’expansion de P. marinus vers le Nord était liée à une souche du parasite adaptée aux basses températures. Ils n’ont trouvé aucun élément montrant l’adaptation de P. marinus aux températures basses, car les taux de prolifération nets des isolats étaient semblables à des températures allant de 5 à 20 °C. En revanche, à des températures de 25 à 35 °C, les isolats de la Caroline du Sud présentaient des taux de prolifération plus élevés que les isolats du Nord, ce qui suggère que les souches du parasite fréquemment exposées à des températures élevées s’y adaptent.
• La Peyre et al. (2008b) ont déterminé que la viabilité de P. marinus était de 49 % après une exposition de 30 jours à une température de 4 °C, mais que son activité métabolique était limitée et sa prolifération nulle, ce qui pourrait expliquer en partie la diminution de l’intensité des infections parasitaires chez C. virginica pendant les mois de l’année les plus froids.
• À partir d’essais in vitro, Soudant et Chu (2001) et Noell et Pitula (2021) ont déterminé que pendant la prolifération de trophozoïtes immatures ou de la phase de culture logarithmique, P. marinus synthétise certains acides gras et classes lipidiques. Toutefois, pour se développer du stade de trophozoïte immature à celui de prézoosporange, le parasite dépendrait de l’hôte pour se procurer des ressources lipidiques (Soudant and Chu 2001). Par exemple, Lund et al. (2007) ont ainsi suggéré que P. marinus ne pouvait pas synthétiser les stérols et qu’il devait les accaparer de son hôte.
• Des extraits d’hémolymphe de C. ariakensis, C. gigas et d’espèces de mollusques autres que des huîtres diminuaient significativement la prolifération in vitro par rapport aux extraits de C. virginica (Gauthier et Vasta 2002, Brown et al. 2005). Les extraits de tissus de C. virginica ont amené P. marinus à sécréter des quantités élevées d’un ensemble de sérine-protéases de faible poids moléculaire (LMP : 30-45 kDa) qui n’étaient pas régulées à la hausse par les extraits de C. gigas et C. ariakensis (MacIntyre et al. 2003).
• Alavi et al. (2009) ont utilisé des cultures de trophozoïtes de P. marinus pour comparer la survie intracellulaire après phagocytose par les hémocytes de 2 espèces d’huîtres (C. virginica et C. ariakensis). Lau et al. (2018a) ont montré une augmentation de la mobilité des hémocytes de C. virginica in vitro après exposition à des P. marinus vivants provenant de cultures.
• La formule d’un milieu de culture nécessitait 5 % de sérum fœtal de veau, mais des concentrations plus élevées réduisaient considérablement la prolifération parasitaire de manière proportionnelle à la dose, en raison de la présence de transferrine (agent chélateur naturel du fer) dans le sérum, qui accapare le fer disponible et inhibe ainsi la croissance de P. marinus (Gauthier et Vasta 1994, 2002).
• Dungan et Hamilton (1995) ont décrit un test de prolifération cellulaire in vitro au tétrazolium pour la surveillance des effets des conditions sur la multiplication de P. marinus.
• En utilisant des cultures continues in vitro de 4 souches de P. marinus, Hughes et al. (2010) ont fourni de nouvelles informations sur la modulation de l’apoptose induite par P. marinus dans les hémocytes de C. virginica et sur son rôle dans la virulence du parasite et l’établissement des infections.
• Shridhar et al. (2013) ont adapté un test commercialisé fondé sur la concentration en adénosine triphosphate (ATP) pour évaluer la prolifération in vitro de P. marinus dans une plaque de microtitrage à 96 puits et ont validé la méthode en mesurant les effets des composés antiprolifératifs potentiels.
• Casas et La Peyre (2013) ont constaté que les trophozoïtes de 2 isolats in vitro de P. marinus ne se différenciaient pas en prézoosporanges (hypnospores) après exposition à un pH acide, à une baisse de l’oxygène ou à une augmentation des niveaux de nutriments, contrairement aux isolats de 2 autres espèces de Perkinsus (P. chesapeaki et P. olseni).

Les parasites Perkinsus marinus produits in vitro ont été décrits comme il suit :

• Ils infectent les huîtres par injection dans la cavité de la coquille ou le muscle adducteur, mais pas par voie alimentaire.
• Ford et al. (2002) ont montré que la virulence était immédiatement perdue en milieu de culture et que le fait de faire repasser des parasites P. marinus de culture par des huîtres ne leur redonnait pas leur virulence.
• De plus, les cultures de P. marinus en phase de croissance logarithmique étaient significativement plus virulents que ceux des cultures en phase décalée ou en phase stationnaire (Ford et al. 2002, Chintala et al. 2002).
• Bien que la pathogénicité des parasites P. marinus de culture semble faible (Bushek et al. 1997a, 2002b), l’enrichissement des cultures par du plasma d’huître ou des homogénats tissulaires semblait augmenter l’infectiosité (Earnhart et al. 2004) et conduit à des changements marqués de la morphologie cellulaire de P. marinus, comparables à ceux observés chez les huîtres infectées naturellement (MacIntyre et al. 2003).
• Shaheen (1999) a montré que P. marinus pouvait survivre dans de l’eau de mer artificielle à une salinité de 22 ppm et à 27 °C pendant plus de 6 semaines sans apport exogène de nutriments.
• Bushek et al. (2000a) ont décrit une technique pour cloner P. marinus en utilisant la micromanipulation et une « couche nourricière » et Casas et La Peyre (2009) ont augmenté la prolifération de P. marinus pendant le clonage après avoir évalué les effets de divers facteurs de croissance et d’hormones sur les cultures in vitro.

Méthodes de contrôle

Les huîtres provenant de zones où la maladie a été déclarée ne devraient pas être importées au Canada. Perkinsus marinus se transmet facilement entre huîtres, c’est pourquoi il est impératif d’éviter le transfert d’huîtres infectées dans une zone abritant des huîtres non infectées (Ford et Tripp 1996). Carnegie et al. (2016) et Carnegie (2021) ont fourni des détails supplémentaires sur les risques et les solutions qui pourraient être explorés pour gérer les maladies des mollusques marins (y compris celles causées par P. marinus) dans le contexte du commerce régional et international.

Comme l’indiquent Tan et al. (2023), « la mondialisation du commerce des animaux aquatiques est une source majeure de P. marinus ». Yisrael et al. (2023) ajoutent des preuves supplémentaires d’une dispersion récente ou continue sur de longues distances et d’une connectivité mondiale pour de nombreux haplotypes, suggérant que la dispersion de Perkinsus spp. par des activités anthropiques, telles que le commerce maritime, contribue probablement aux schémas phylogéographiques actuels de ces pathogènes.

L’Autorité européenne de sécurité des aliments (EFSA) a adopté un avis scientifique du groupe scientifique sur la santé et le bien-être des animaux concernant la possibilité de transmettre des agents pathogènes connus des mollusques, y compris P. marinus. Le rapport inclut des informations sur la biologie de P. marinus et des évaluations des risques associés au déplacement d’hôtes infectés (Algers et al. 2007). En outre, Arzul et al. (2008) ont indiqué que dans l’aire de répartition géographique de P. marinus, des différences de virulence entre les isolats ont été démontrées, ce qui suggère l’existence de plusieurs souches de ce parasite avec des différences dans la composition génétique, la répartition géographique et la virulence. Ainsi, une évaluation du risque associé aux transferts de stocks devrait probablement tenir compte des génotypes des hôtes et des agents pathogènes, ainsi que de la spécification unique des agents pathogènes (Arzul et al. 2008).

À ce jour, l’éradication de P. marinus s’est révélée impossible. Les méthodes de gestion visant à réduire les incidences économiques de la maladie des populations infectées consistent à réduire la densité des huîtres et à pêcher les huîtres ou à les déplacer dans des zones à faible salinité (inférieure à 9 ppm [Ragone et Burreson 1993]) avant que la température de l’eau n’atteigne 15 à 20 °C (il se peut toutefois que les infections persistent pendant des années dans des zones à faible salinité [Burreson et Ragone Calvo 1996]). d’après les résultats d’expériences menées in vitro sur des parasites P. marinus mis en culture à différentes salinités, O’Farrell et al. (2000) ont suggéré que le transfert d’huîtres infectées vers des zones à faible salinité causerait l’acclimatation de souches de P. marinus aux salinités faibles et elles seraient capable de résister à des événements périodiques de salinité extrêmement faible. c’est pourquoi la prudence est de rigueur en cas de recours à des zones de faible salinité pour le traitement ou le contrôle de l’infection ou de la maladie (Paynter et Burreson 1991). Toutefois, des événements de salinité faible (courant d’eau douce) répétés et produits en temps opportun peuvent prévenir l’infection ou du moins maintenir P. marinus à des intensités non létales, ce qui fait du contrôle des apports en eau douce une approche possible de gestion adaptative (Mackin 1955, La Peyre et al. 2003, 2009). En effet, il a été constaté que les événements de faible salinité (inférieure à 5 ppm) diminuent l’intensité des infections à P. marinus, même si les températures sont supérieures à 20 °C (La Peyre et al. 2009). Les autorités des zones côtières texanes se sont servies de cette relation entre P. marinus et la salinité comme indicateur biologique pour définir les apports minimaux en eau douce (Culbertson et al. 2011). Cependant, Fisher et al. (1992) et Chu et Volety (1997b) ont constaté que la température (entre 10 °C et 28 °C) était un facteur ayant une plus forte influence que la salinité (3 à 39 ppm) sur la vulnérabilité de l’huître à P. marinus, de l’intensité des infections à P. marinus et de la mortalité des huîtres. l’analyse de la relation entre les changements de la salinité connexes du changement climatique et les changements de la prévalence et l’intensité de la maladie a permis de proposer une méthode de prévision des épizooties de P. marinus à partir des modèles climatiques, qui serait utilisable dans la gestion des populations d’huîtres (Soniat et al. 2006).

Chu et Greene (1989) ont utilisé des prézoosporanges et des zoospores obtenus à partir d’un test en milieu au thyoglycollate de Ray (RFTM) pour déterminer les prézoosporanges qui ne peuvent résister à des températures inférieures ou égales à 4 °C pendant plus de 4 jours; les zoospores mouraient dans un délai d’un jour quand elles étaient transférées de 28 à 4 °C. Les températures hivernales froides pourraient limiter la propagation naturelle de l’agent pathogène vers les zones septentrionales (déclins de l’infection sous 15-20 °C). Toutefois, les huîtres maintenues à 15 °C pendant 11 semaines, soit une température considérée comme plus propice aux hémocytes de C. virginica qu’à P. marinus, n’ont pu éliminer les infections (Ford et al. 1999).

Dans les zones d’enzootie, les stratégies conçues pour augmenter ou compléter le recrutement naturel de l’huître, tout en évitant l’introduction de P. marinus dans les zones de croissance par une limitation de la transplantation d’huîtres, semblent les plus prometteuses à l’heure actuelle pour la préservation des stocks exploitables sur le plan commercial (Krantz et Jordan 1996). Paynter et al. (2010) ont déterminé que les huîtres juvéniles produites en écloserie et transférées sur de nombreux bancs d’huîtres naturelles au Maryland entre 1995 et 2009, ont suffisamment grandi pour atteindre leur taille marchande en 2 à 3 ans et que les taux d’infection à P. marinus étaient faibles. Ainsi, ils ont suggéré que la mortalité due à la maladie menacerait rarement l’ostréiculture dans la région (Paynter et al. 2010). Cependant, Keppel et al. (2015) ont averti que l’ampleur du cycle diurne de l’oxygène dissous et les correspondantes variations des conditions de pH sont des considérations importantes lors du choix des sites de restauration, car des cycles extrêmes peuvent entraver le rétablissement de C. virginica en créant des zones réservoirs pour P. marinus qui peut à son tour infecter les populations ostréicoles voisines.

Les stratégies de gestion des gisements mis en jachère après prélèvement des huîtres infectées ne se sont pas montrées efficaces dans certaines zones, mais il serait plus faisable de recourir à un prélèvement précoce pour éviter les mortalités causées par P. marinus (Butsic et al. 2000). La Peyre et al. (2008a) ont suggéré que les huîtres élevées en suspension sur des filières et exposées quotidiennement à l’air présentaient un taux de survie et des indices de condition plus élevés. Néanmoins, Malek et Breitburg (2016) ont indiqué que l’exposition à l’air n’était peut-être pas un facteur déterminant de l’infection car, dans leurs études de terrain, les individus de C. virginica situés dans la zone intertidale supérieure ont tendance à avoir une prévalence d’infection à P. marinus plus élevée que les individus situées dans la zone subtidale, mais sans avoir d’effet sur l’intensité de l’infection. Ford et al. (2000c, 2001) ont démontré que les huîtres juvéniles (embryons) des nurseries utilisant de l’eau brute pompée à partir d’une zone d’enzootie sont très susceptibles d’être infectées, mais que la prévalence et l’intensité des infections seraient très faibles. Le traitement de l’eau brute par filtration à 1 µm puis l’exposition à des rayons ultraviolets (exposition à un rayonnement UV de 30 000 µW s-1 cm-2) contribue à protéger de l’infection les embryions produits en écloserie (Ford et al. 2001). Il est possible que l’implantation d’huîtres C. virginica ne portant pas l’agent pathogène visé dans les zones d’enzootie ne réduise ni l’infection ni les mortalités connexes, et que la réussite de la production dépendrait finalement du régime de salinité connu par les huîtres pendant leur grossissement (Albright et al. 2007).

Des études cherchant à identifier des stocks de Crassostrea virginica résistants à Perkinsus marinus ont été effectuées (Bushek et Allen 1996a, b; Stickler et al. 2001; Encomio et al. 2005, Wang et Guo 2008). Certaines souches de C. virginica résistantes à la maladie présentaient des taux de croissance et de survie supérieurs à ceux des autres souches (Abbe et al. 2010) et les huîtres sauvages provenant de lieux vulnérables à la maladie pourraient contribuer au renforcement de la résistance à la maladie chez les huîtres d’élevage (Roberts et al. 2008). Bien que les stocks sélectionnés pour leur résistance à d’autres agents pathogènes (c.-à-d., Haplosporidian nelsoni) étaient très vulnérables à P. marinus (Burreson 1991). Une double résistance aux deux parasites a été obtenue après quatre générations de sélection artificielle dans une zone où les deux maladies étaient enzootiques (cours inférieur de la York River en Virginie, États-Unis) (Ragone Calvo et al. 2003a, King et al. 2019). Par ailleurs, les hybrides de stocks de C. virginica développés pour leur résistance à P. marinus, H. nelsoni et Roseovarius sp. semblaient avoir un rendement satisfaisant face à l’exposition à plusieurs maladies (Rawson et al. 2008).

Yu et Guo (2006) ont détecté des changements post-mortem dans la fréquence des génotypes chez C. virginica liés à des loci de traits quantitatifs (QTL) de résistance à la mortalité de Dermo/estivale. De même, Sokolova et al. (2006) ont amplifié deux fragments de marqueurs de polymorphisme associés à l’incidence de l’infection par P. marinus. Soudant et al. (2008) ont suggéré que l’identification et la cartographie des QTL de résistance aux maladies pourraient contribuer à une meilleure compréhension des mécanismes génétiques qui sous-tendent la résistance aux maladies et les interactions hôte-parasite. Ces informations pourraient contribuer au développement de stocks cultivés génétiquement optimisés. Dans l’ensemble, Soudant et Leite (2008) ont indiqué que la sélection pour la résistance de C. virginica à la maladie causée par P. marinus a été difficile à réaliser et que la résistance naturelle à la maladie reste un épiphénomène mal caractérisé. Néanmoins, Engelsma et Hine (2009) ont conclu que P. marinus continuera à avoir un impact sur l’élevage de C. virginica à moins que des stocks d’huîtres résistantes puissent être développés et que ces stocks soient élevés dans des environnements défavorables à l’agent pathogène.

Carnegie et Burreson (2008) ont indiqué que, bien que la perkinsose puisse être gérée en aquaculture en partie par l’utilisation de stocks sélectionnés, la gestion de la maladie dans les populations sauvages de C. virginica devrait avoir pour priorités la préservation de la diversité, le potentiel évolutif et une résilience générale contre les maladies et les changements environnementaux. Ainsi, le plaidoyer pour le déplacement des populations naturelles en faveur des stocks sélectionnés devrait être remplacé par une appréciation des sanctuaires pour la protection des huîtres sauvages, en partie en reconnaissance de la résistance naturelle aux maladies manifestée dans les populations sauvages (Carnegie et Burreson 2008). Powell et al. (2011) ont remis en question l’approche consistant à gérer passivement la perkinsose dans les populations sauvages. Ils se sont appuyés sur un modèle génétique de dynamique des populations pour évaluer le développement apparemment limité de la résistance à P. marinus chez C. virginica. Ils ont ainsi déterminé que le taux de mortalité qui limitait le développement de cette résistance à la maladie continuait de peser sur la capacité de l’espèce à maintenir la vitalité de ses populations pour sa survie à long terme. Plus précisément, l’introduction réduite de larves vulnérables pourrait suffire à neutraliser tout avantage sélectif acquis par un taux de mortalité épizootique de 20 à 25 % (Powell et al. 2011).

À partir des résultats d’études in vitro et in vivo, Faisal et al. (1999a) ont supposé que la bacitracine (antibiotique de la famille des polypeptides, cyclopeptide ramifié produit par Bacillus licheniformis et B. subtilis, utilisé dans le traitement de diverses infections bactériennes et protozooses chez les vertébrés) serait prometteuse pour la chimiothérapie de P. marinus. Lund et al. (2005) et Chu et al. (2008) ont suggéré que l’antimicrobien Triclosan (5-chloro-2-(2,4 dichlorophenoxy) phénol, un inhibiteur spécifique de FAB 1 (énoyl-ACP réductase), une enzyme de la classe de Type II des ligases d’acides gras) pourrait traiter efficacement les huîtres infectées par P. marinus. En revanche, la quinine (traitement préventif et curatif classique des parasites porteurs de la malaria Plasmodium spp.) était létale chez les huîtres infectées à des concentrations inférieures aux concentrations effectives de trophozoïtes (mérontes) de P. marinus in vitro ou n’avait aucun effet observable sur les infections par le parasite (Panko et al. 2008). Shridhar et al. (2013) ont adapté un test commercialisé fondé sur un dosage de l’adénosine triphosphate (ATP) par bioluminescence qu’ils ont utilisé pour évaluer les effets in vitro de plusieurs traitements antiprolifératifs possibles contre P. marinus. Foster et al. (2011) ont suggéré que la capacité du cuivre (CuCl2) à nettement réduire les taux d’infection à P. marinus dans les hémocytes in vivo pourrait être utilisée comme agent thérapeutique potentiel contre la perkinsose dans des élevages aquacoles.

Bien que l’eau de mer filtrée enrichie en eau de Javel avec des concentrations de chlore dilué de 300 parties par million ait tué P. marinus en 30 minutes, la tolérance au chlore de P. marinus en milieu de culture était significativement plus élevée. En effet, dans les tissus le parasite survivait à une exposition au chlore à 2 100 parties par million, ce qui faisait perdre toute efficacité au traitement au chlore du matériel contaminé par P. marinus (Bushek et al. 1997b, c). La quarantaine des coquilles d’huîtres hors de l’eau pendant un mois peut considérablement diminuer le risque de propagation de P. marinus si des coquilles d’huîtres provenant des zones contaminées (p. ex., du collecteur de naissain) sont utilisées (Bushek et al. 2004). Il semblerait qu’une heure d’exposition à l’eau douce ou une heure d’incubation de parasites de culture dans de l’eau de mer ou un milieu de culture à 50 °C tue P. marinus, mais qu’une heure à 60 °C serait nécessaire pour tuer les parasites dans les tissus (Bushek et al. 1997b, c). Bushek et Howell (2000) ont indiqué qu’il serait possible d’utiliser des stérilisateurs UV comme moyen pratique et économique pour le traitement des effluents et la prévention, ou de la minimisation, de la transmission de P. marinus aux populations d’huîtres locales par les huîtres infectées se trouvant dans diverses installations, notamment les usines de transformation, les installations de purification, les écloseries, les laboratoires, etc. Des doses faibles à moyennes de rayonnement ultraviolet (4 000 à 14 000 μWs/cm²) inhibaient la prolifération de P. marinus et des doses plus élevées (supérieures à 28 000 μWs/cm²) causaient la mort du parasite. Plus le dosage était élevé, plus la stérilisation était efficace (Bushek et Howell 2000). Des désinfectants organiques à la N-haolamine (jusqu’à 25 mg/L pour une exposition de 12 h maximum, selon la formule chimique utilisée) peuvent également servir à désinfecter l’eau de mer contaminée par P. marinus (Delaney et al. 2003).

La prolifération saisonnière de P. marinus a été modélisée pour estimer la durée nécessaire pour atteindre des taux critiques et la durée de l’infection chez C. virginica (Hofmann et al. 1995, 1999; Soniat et Kortright 1998; Brewster et al. 1999, 2000; Ragone Calvo et Burreson 2000; Brousseau et Baglivo 2000a, b; Ragone Calvo et al. 2001). Un des modèles a été développé en programme internet permettant de calculer la durée nécessaire pour atteindre des niveaux critiques de maladie en appui à la gestion de la prise de décisions (Soniat et al. 2000, Ray et al. 2001). Les simulations du modèle conçu par Hofmann et al. (1999) pourraient servir à comprendre les causes de la propagation de la maladie vers le nord et à restructurer les pratiques de l’ostréiculture de façon à maximiser la production dans des conditions où la durée de vie des espèces commercialisées est tributaire de la maladie. Le modèle de Ragone Calvo et al. (2001) suggère qu’un seul événement de transmission pourrait suffire à ce que P. marinus soit enzootique chez une classe d’âge précise d’huîtres se trouvant dans des zones à la salinité moyenne à élevée, mais qu’il faudrait plusieurs événements de transmission périodiques pour que le parasite persiste dans les zones à faible salinité. Les études de terrain réalisées par McCollough et al. (2007) ont confirmé le développement d’épizooties dans les huit semaines suivant une exposition à des facteurs locaux d’infection; ils ont détecté les premières infections simultanément chez plus de 62 % des huîtres C. virginica juvéniles exemptes du pathogène, implantées expérimentalement dans une zone mésohaline enzootique.

Un modèle de gestion de l’ostréiculture à des périodes où la maladie est un facteur déterminant a été développé et évalué sur des populations d’huîtres affectées par P. marinus (Klink et al. 2001). Jordan (1995) a utilisé une analyse de partitionnement des données (classification multivariée) pour évaluer la structure des populations d’huître et la dynamique de la maladie chez certaines populations de C. virginica du Maryland. Un modèle de transmission développé par Bidegain et al. (2017) indiquant qu’une forte densité de C. virginica peut limiter l’invasion de P. marinus grâce à la pression de filtration accrue des bivalves se traduisant par une correspondante réduction de la charge parasitaire dans la colonne d’eau. Ainsi, des épisodes de recrutement élevé permettent à la population d’huîtres d’atteindre des densités pouvant limiter le développement d’épizooties (Bidegain et al. 2017). Pour plus d’informations sur l’application des modèles aux maladies des mollusques marins, voir Powell et Hofmann (2015).

Dans l’ensemble, Carnegie (2021) a souligné l’importance de la collecte de données à long terme et de l’intégration des programmes de surveillance des maladies avec les collectes de données environnementales pour comprendre l’histoire et l’évolution écologiques des maladies du milieu marin, telles que celle causée par P. marinus.

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